Jak en Daxter verkennen enkele mysterieuze gebouwen op een verboden eiland. Daxter komt terecht in Dark Eco, een soort slijm dat hem in een wezelachtig knaagdier verandert. Om die verandering ongedaan te maken en Daxter te redden, gaat Jak op zoek naar iemand die weet hoe het Dark Eco-effect ongedaan kan worden gemaakt.

Onderweg hoort hij van de Precursors, een machtige oeroude stam, en een sinister complot om een enorme Precursor-robot te bouwen die grote hoeveelheden Dark Eco kan producern. Een epische strijd om het lot van de wereld volgt...